Dakota Fanning pojawiała się w przedstawieniach organizowanych przez ośrodek kulturalny w jej rodzinnym mieście już jako małe dziecko. W wieku pięciu lat zaczęła pojawiać się w reklamach. Niedługo później zagrała gościnnie w jednym z odcinków "Ostrego dyżuru". Od tego czasu dostawała małe role w kolejnych serialach telewizyjnych.
Przełomem w jej karierze okazała się pierwsza większa rola w filmie pełnometrażowym. W dramacie "Sam" wcieliła się w córkę opóźnionego umysłowo mężczyzny (Sean Penn). Gdy opieka społeczna chce mu odebrać prawa rodzicielskie, Sam rozpoczyna sądową batalię o dziewczynkę. Fanning zachwyciła krytyków jako inteligentna siedmiolatka, która kocha i jednocześnie trochę wstydzi się swojego ojca. Rola w "Samie" przyniosła jej nominację do nagrody Gildii Aktorów Filmowych za najlepszą rolę drugoplanową.
Dzięki "Samowi" jej kariera nabrała tempa. Sam Steven Spielberg zaproponował jej rolę w serialu "Wybrańcy obcych", w którym pełnił funkcję producenta wykonawczego. Co ciekawe, w młodszą wersję postaci Dakoty wcieliła się jej siostra, urodzona w 1998 roku Elle Fanning. W 2006 roku zaproszono ją do Amerykańskiej Akademii Filmowej. Została jej najmłodszą członkinią. Dziennikarze często pytali ją, czy sława nie wpływa negatywnie na jej życie.
Ta tylko wzruszała ramionami i odpowiadała...
"Serio, jestem zwyczajnym dzieckiem. Tylko lubię grać w filmach" - mówiła.
Od 2002 roku aktorka regularnie występuje w kinie i telewizji. W "Dziewczynach z wyższych sfer" (2003) roku zagrała wybitnie inteligentną dziesięciolatkę, która zaprzyjaźnia się ze swoją niedojrzałą opiekunką (Brittany Murphy). W "Człowieku w ogniu" (2004) wcieliła się w córkę biznesmena, którą z rąk porywaczy stara się uratować nieustraszony ochroniarz (Denzel Washington). Z kolei w "Wojnie światów" (2005) ponownie współpracowała ze Stevenem Spielbergiem. Wcieliła się w córkę postaci Toma Cruise'a, który starał się uratować swoją rodzinę w czasie inwazji obcych na Ziemię.
Fanning bardzo przeżyła nagłą śmierć Brittany Murphy, która zmarła w grudniu 2009 roku w wieku zaledwie 32 lat. Aktorki przyjaźniły się od czasu zdjęć do "Dziewczyn z wyższych sfer". W ósmą rocznicę śmierci Murphy Fanning zamieściła na swoim Instagramie zdjęcie z planu filmu z podpisem "Brittany Murphy była promieniem słońca, który czynił każdy dzień zdjęć magicznym".
Od 2009 roku związała się z serią "Zmierzch". Wystąpiła w trzech częściach cyklu. Zagrała Jane, członkinię wampirzego klanu Volturi, która potrafiła tworzyć iluzję bólu. Razem z gwiazdą serii, Kristen Stewart, wystąpiła w 2010 roku w biograficznym "The Runaways. Prawdziwa historia", w którym wcieliła się w główną wokalistkę popularnego zespołu. Od 2009 roku zaczęła także pracę modelki.
Gdy była dzieckiem, Fanning wcielała się zwykle w postaci inteligentniejsze od dorosłych. Im bliżej było jej do dwudziestego roku życia, tym częściej grała wewnętrznie skonfliktowane młode kobiety. W 2013 roku razem z Elizabeth Olsen wystąpiła w "Bardzo grzecznych dziewczynach". Aktorki zagrały dwie koleżanki, które po zakończeniu liceum postanawiają stracić dziewictwo. Ich relacja komplikuje się, gdy obie zakochują się w tym samym chłopaku.
Fanning do dziś gra w filmach, jednak nie udało się jej powtórzyć sukcesu z początków swojej kariery. Może się to zmienić dzięki "Once Upon a Time in Hollywood", najnowszemu filmowi Quentina Tarantino. Aktorka wcieliła się w nim w Lynette Fromme, członkinię bandy Mansona. Nie uczestniczyła ona w dokonanym przez grupę morderstwie Sharon Tate, żony Romana Polańskiego. Kilka lat później skazano ją za próbę zabójstwa prezydenta Geralda Forda.
Film ma wejść do kin w sierpniu 2019 roku.
